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1935年，丽塔以“丽塔·卡西诺”这个名字出演了处女作影片《南美大草原的月光下》，其后她陆续参加了福斯公司的一些担任舞者角色的影片的拍摄，如克莱尔·特雷弗主演的剧情影片《但丁的神曲》。慢慢丽塔开始在一些B级片中得到演出较重要角色的机会，但却在福斯公司与二十世纪公司合并后因老板下台被片厂遣散，从而只能在一些小公司拍片，逐渐变得默默无闻。

1937年，丽塔嫁给了她的第一任丈夫爱德华·贾德森，爱德华还做起了丽塔的经纪人。在出演西部影片《德克萨斯的麻烦》等影片后，与Fox的合约到期后也没有续约。同年，爱德华通过对她的衣着打扮、用电溶解提高发际线增加额头宽度、将头发染成金色、修正牙齿、外科眼睑手术和更换母亲姓氏的艺名“丽塔·海华丝”的重新塑造，将丽塔推荐给了哥伦比亚工作室负责人Harry Cohn，为她争取到了一个新合约。之后丽塔终于站在了舞台中间并主演了西部影片《The Renegade Ranger》。

1939年，丽塔·海华丝与加里·格兰特、琪恩·亚瑟合作，在霍华德·霍克斯执导的爱情影片《唯有天使生双翼》中饰演朱蒂一角，使该片成为了丽塔在好莱坞的成名作；与布鲁斯·卡伯特合作出演了犯罪悬疑影片《凶杀案局》；与华伦·威廉合作出演喜剧影片《The Lone Wolf Spy Hunt》。

1940年，哥伦比亚公司发现了丽塔在歌舞影片中的才华并决定为她塑造歌舞类型影片的形象角色。但是，丽塔的嗓音条件并不是非常好，所以在当时的影片中，很多歌唱的部分其实是配音。与格伦·福特合作出演的喜剧影片《被争论的女人》，与小道格拉斯·范朋克合作的《百老汇天使》和与Tony Martin出演的歌舞影片《音乐在我心》等，这些影片使丽塔找到了合适自己的戏路。

1941年，丽塔·海华丝与好莱坞出色的舞者弗雷德·阿斯泰尔搭档拍摄了《黄金梦》和《桃花宫》；之后她与奥莉薇·黛·哈佛兰共同出演的喜剧影片《草莓金发》中饰演一个喜欢简单的邻家女孩；同年，丽塔将头发染成红色，并与泰隆·鲍华合作出演了剧情影片《碧血黄沙》，片中饰演了一个令人迷惑的性感女子。丽塔的舞蹈和红色的长发形象给影片带来许多惊喜，这些影片都成为了她事业的里程碑。

1942年，丽塔·海华丝出演了与维克多·迈彻合作的歌舞片《不是冤家不聚头》，与弗雷德·阿斯泰尔再次合作歌舞喜剧《可爱之极》；与查尔斯·博耶合作出演了朱利恩·杜维威尔执导的喜剧影片《曼哈坦故事》。之后丽塔在《生活杂志》刊登的照片供不应求，她的照片被登上了23家杂志的封面上，成为被派到海外作战的美国大兵最受欢迎的海报女郎，甚至在第一颗被扔到比基尼岛试验场的原子弹上面都贴有丽塔的照片，其性感“威力”由此可见。

1944年，丽塔·海华丝在《封面女郎》中与吉恩·凯利搭档跳舞，得到了评论家与观众的肯定。1945年，丽塔与李·鲍曼出演了维克多·萨维勒执导的歌舞片《今宵多珍重》。1946年，丽塔·海华丝与格伦·福特、约瑟夫·卡利亚合作拍摄了查尔斯·维多执导的黑色惊悚影片《吉尔达》，片中饰演同名主人公吉尔达一角。影片推出后丽塔的电影海报和宣传剧照被登上了美国大大小小的娱乐媒体 。片中红色卷发的吉尔达在一个交响乐团中央又歌又舞露着性感将手套脱下的肩膀的情景尽展放荡女人的迷人魅力。该影片是丽塔确立好莱坞“爱神”称号的代表作品，片中角色也成为了她最具代表性的荧幕形象 。

1947年，丽塔·海华丝为出演奥逊·威尔斯根据舍尔伍德·金小说改编拍摄的影片《上海来的女人》，剪短了一头动人的红发，把它染成了金色；影片讲述一次航行中发生的故事，片中的枪战镜头、恐怖镜头和丽塔在镜子的包围中死去的画面都成为黑色电影的经典。这是奥逊·威尔斯和爱人丽塔·海华丝唯一一部共同出演的影片。1948年，影片《上海来的女人》上映，票房也非常可观。但夫妻两人已经分居，当威尔斯慷慨剪断丽塔的一头红发，也就剪断了他们的佳话。此外，她还主演了与拉里·帕克斯合作的奇幻影片《仙女下凡》和与格伦·福特搭档的《胭脂虎》等票房都还不错。之后丽塔嫁给了阿里汗王子，暂别了好莱坞。

1953年，丽塔·海华丝与阿里汗离婚，她在欧洲挥霍无度，经济难以维持，于是重回好莱坞，请哥伦比亚公司恢复她的合约。老板科恩体念旧情，让丽塔再度主演了《谍网妖姬》、《圣血红颜》、《军中红粉》等片，虽然角色都蛮适合丽塔的戏路，但她的迷人魅力经过几年来的折损已所剩无几，所以反应很平淡，丽塔·海华丝的时代已经过去。1957年，丽塔与弗兰克·辛纳特拉合作出演了爱情歌舞影片《好友乔伊》，片中饰演一位拥有巨额财富的红发芭蕾舞舞者薇拉·辛普森。之后丽塔基本不再出演歌舞类影片。1958年，丽塔·海华丝与黛博拉·蔻儿、伯特·兰卡斯特、大卫·尼文合作，出演了制片人詹姆斯·希尔制作的剧情影片《鸳鸯谱》，虽然在这部影片中的一号女主角是蔻儿，但丽塔在这部影片中收获了自己的爱情。同年丽塔与詹姆斯·希尔结婚。

1961年，丽塔·海华丝与雷克斯·哈里森合作拍摄了一部喜剧影片《幸福的窃贼》，这是丽塔唯一投资拍摄的影片并担任了该片的制作人。可该片上映后票房不佳还受到了很多评论家的批评，也成为了丽塔与詹姆斯·希尔的一次重要的失败投资。1964年，丽塔·海华丝与约翰·韦恩合作出演了剧情影片《马戏世界》，片中饰演莉莉·阿尔弗雷多一角；丽塔凭借该片莉莉一角获得了第22届美国金球奖-最佳女主角奖提名；也成为了她在好莱坞影坛中唯一一次获奖提名的经历。1965年，丽塔与格伦·福特合作了他们的第五部电影《金钱陷井》，是一部米高梅发行的犯罪影片。1966年，丽塔参与拍摄了美国广播公司出品的悬疑影片《罂栗也是花》，片中饰演了一个小角色。1967年，丽塔出演了意大利战争影片《流浪者》。1968年，丽塔出演了好莱坞奇幻影片《毛发》。

1972年，丽塔·海华丝与罗伯特·米彻姆合作拍摄的西部影片《上帝的愤怒》是丽塔拍摄的最后一部电影。1976年，丽塔客串了美国电视剧集《陆军野战医院》，这是她最后一次出现在镜头前。